En 1807, à l'emplacement des serres actuelles, une serre chaude vient agrandir l'orangerie édifiée au milieu du 18e siècle. Cinquante années plus tard, la ville de Rennes envisage le remplacement des deux bâtiments vétustes, pour lesquels plusieurs projets sont proposés mais non retenus.

En 1862-1863, l'architecte de la Ville Jean-Baptiste Martenot conçoit et fait édifier un ensemble orangeries-serres le long de la rue de la Palestine, largement inspiré par celui du parc de Bordeaux. D'une longueur totale de 90 mètres, exposé au sud et parallèle à l'allée principale est posé sur un plateau d'environ 0,80 mètre d'élévation moyenne.

Dans son ouvrage "Rennes au 19e siècle", Jean-Yves Veillard décrit ainsi cet ensemble : "Trois pavillons à pans coupés dont l'ossature est constituée par des colonnettes métalliques reposant sur un soubassement de pierres supportent chacun un balcon que surmonte une vaste coupole de verre couronnée d'une lanterne, reliés entre eux par deux serres courbes".

Les serres bénéficient d'un système de chauffage nécessaire à la survie des plantes tropicales. Les pavillons pour les grandes plantes, dits palmériums, sont cernés à mi-hauteur par un balcon qui facilitent le nettoyage des vitres et la pose des claies (pour permettre une protection contre le soleil).

Quelques années plus tard, en 1867, le jardin à la française, avec parterres réguliers, bassins et jets d'eau, est aménagé au sud de cet ensemble selon les plans de l'architecte-paysagiste Denis Bühler ; ce dernier prend soin de calquer l'ordonnancement du jardin sur celle des serres en respectant les mêmes symétries.

En 1935, la restauration des façades en pierre blanche des deux orangeries est effectuée par M. Joubrel, entrepreneur (taille de pierre, ravalements et joints en pierre de Tercé et de Bonneuil, ainsi que la réfection de joints de maçonnerie de moellons).

Les serres détruites par le bombardement du 17 juillet 1944, lors de la seconde guerre mondiale (état des lieux et démolition en 1947), sont remplacées en 1956 par un bâtiment en béton avec des verrières en façade, plutôt neutre, dessiné par Yves Lemoine, architecte de la Ville. Elles n'abritent plus de plantes tropicales et ne sont pas ouvertes au public.

Seules les orangeries subsistent de l'ensemble de Jean-Baptiste Martenot ; le ravalement entrepris au début des années 2010 permet de sauvegarder et mettre en valeur les ornements sur leurs façades. Elles accueillent régulièrement manifestations et expositions artistiques.