Dans le cadre de la création du premier collège de Vannes en avril 1574, une première chapelle est construite assez basse et située à l'entrée du collège avec un chevet à l'est, selon l'orientation classique.
Après la prise de possession du collège par les jésuites, la chapelle initiale du collège devenue vétuste est reconstruite à l'emplacement actuel de 1661 à 1684 et suivant les plans du frère jésuite Charles Turmel qui suit le chantier de 1661 à 1675, et grâce aux générosités de Catherine de Francheville. Elle est bâtie sur le modèle de la chapelle du noviciat des jésuites de Paris construite sur les plans de l'architecte de la Compagnie, Etienne Martellange. En 1678, 3 ans après le décès de Charles Turmel, l'architecte vannetais Jean Caillot est chargé de l'achèvement du portail, de la façade et de la réalisation de la voûte de l'ensemble du choeur. En 1681, en raison du retard pris et du surcoût des travaux, c'est à l'architecte nantais Mathurin Bussonière que l'on confie l'achèvement de la voûte de la chapelle, les croisées et l'ensemble de la nef jusqu'à la tribune.
En 1726, de nouveaux travaux sont engagés sur la charpente du dôme et des croisées de l'église, réalisés par Joseph Bousseau, charpentier de Vannes et menés sous la direction d'Olivier Delourme. En 1684, un contrat est passé avec le maître-sculpteur et architecte Jean Boffrand de Nantes pour la réalisation de l'autel majeur.
Une tour postérieure à la chapelle, servant d'observatoire est élevée par les jésuites.
Pendant la période révolutionnaire en 1792 est dressé dans l'église un plan de rétablissement du prétoire criminel. En 1927, l'architecte Joseph Caubert de Cléry fait un rapport sur l'état des voutes de la chapelle à la demande du maire de la ville.
Chargée d'études à l'Inventaire