L'ancienne voie romaine traversant le castrum d'Ouest en Est passait probablement au voisinage direct de la porte, supposée permettre l'accès à la cité dès le III-IVe siècles depuis le faubourg Saint-Patern qui se développait sur la colline de Boismoreau et où s'étendait la ville antique avant son repliement dans l'enceinte fortifiée. Pour preuve, les vestiges de l'enceinte gallo-romaine en place à proximité de la porte, rue Francis Decker.

Un édifice médiéval fait suite à ce passage de la ville antique. Il est élevé au XIIIe siècle, sous Jean II. Cette première campagne comporte la porte proprement dite et la partie antérieure de son passage fermée par une herse.

La deuxième campagne intervient sous jean IV, au cours de la seconde moitié du XIVe siècle. On dote la porte d'un pont-levis à bascule, d'une poterne pour le passage des piétons et d'un grand arc de décharge surbaissé qui les surmonte.

On attribue la troisième campagne à Jean V. Elle consiste en la réfection des parties hautes rehaussées de mâchicoulis sur consoles formant arcs brisés. La porte est aussi renforcée d'après les textes anciens à cette époque par une barbacane, défense avancée permettant de protéger les entrées rendues plus vulnérables par le progrès de l'artillerie à feu.

Sous François II ou Anne de Bretagne, on insère entre les rainures du pont-levis, un écu sculpté aux armes de Bretagne.

De la fin du 18e siècle au début du 19e siècle, la porte sert de lieu d'incarcération pour les hommes et prend alors le nom de porte Prison. Des plans sont dressés à cette occasion par l'architecte Brunet-Debaines en 1811.

La seconde moitié du 19e siècle voit l'aliénation de l'édifice à des propriétaires privés qui n'ont pas toujours les moyens de l'entretenir. En 1886, la tour sud est démolie exception faite d'une partie de son rez-de-chaussée et du parement extérieur de son niveau inférieur qui sert d'appui à la maison voisine.

En 1912, la porte Prison est classée Monument Historique et est achetée par la ville en 1934. La porte a fait l'objet de plusieurs restaurations : en 1972-1975, on refait les toitures et l'aménagement intérieur ; en 1985-1987, c'est la tour sud et la courtine adjacente qui sont dégagées afin d'y rétablir un cheminement ouvert l'été pour les promeneurs. L'ensemble a fait l'objet en 2010-2011 d'une restauration importante.